72 år gamle August Brill sitter skadet etter en bilulykke i sin nyskilte datters hus i Vermont. I huset bor også hans 23-årige datterdatter som er knust av sorg etter at kjæresten hennes er blitt drept.
Brill er plaget av søvnløshet, og for å holde vanskelige tanker på avstand ligger han kveld etter kveld i mørket og forteller seg selv historier, der han blander sitt eget liv med langt mer dramatiske hendelser. Han forestiller seg en parallell verden der en ung mann, Owen Brick, våkner til en virkelighet der 11. september aldri har funnet sted, men der valgene i 2000 førte til borgerkrig. Brick får snart i oppdrag å ta livet av personen som har skapt denne verdenen ...
Mann i mørket beveger seg på flere plan. Her er mange historier i historiene som kretser om krig, tap, sorg og ensomhet, men det handler også om at historier er det som gir livet mening og om hverdagslige gleder i en brutal verden.
